MiG-29M2と姉妹機といえる機体で時期により同じMiG-35でも細かい外見、仕様が異なる。単座型のほか、複座型のMiG-35Dも開発されている。試作機はMiG-29M2より改造された。
機体は基本的にMiG-29M2と同様。
レーダーとしては140km先の30目標を探知し内6目標を追尾する能力を持つAESA式ジューク-Aを搭載できる。
IRSTについてはMiG-29M2と同様にOLS-UEMを搭載するが、2016年からはOLS-35M（Su-35に搭載するものの発展型）と呼ばれる改良型を開発して、2017年より実装させる予定とされていた。
初期の仕様では対地/対艦攻撃用に右エンジンナセル下面にOLS-Kを搭載していた。これは機首のOLS-UEMと同じ技術に基づいており、探知距離は戦車に対し20km、ボートに対し40kmで、20kmの距離で目標との距離評定及びレーザー誘導兵器の照準を行える。交換式でT220/Eの装備もできる。
自己防衛装置はMiG-29Mのものを踏襲しつつ改良が加えられている。コックピットの後方と左エンジン下に"SOAR"と呼ばれるミサイル警報装置が装備されている。この装置はスティンガーやイグラといった携帯式防空ミサイルシステムを10km、空対空ミサイルを30km、地対空ミサイルを50kmから探知、飛来方向などをコックピットの多機能ディスプレイに表示、音声で警告を発するシステムである。このSOARはもOLS-Kと同様に交換式でポッド（詳細不明）の装備が可能である。また、電子妨害装置としてイタリアのELTが開発したG-Jバンド、E-Hバンドで妨害を行えるELT/568も搭載できる。
機体はモジュール式となっておりMiGのイリヤ・タラセンコ氏は「メンテナンスやアップグレードのために航空機やその一部を分解する必要は無くモジュールを交換するだけで十分である。さらに、エンジンの交換は現場で58分しかかからない」と発言している。
将来的には（2021年以降から量産体制が整う予定の）推力増強・改良型のクリーモフ RD-33MKMエンジン(出力：9,500kgf)への換装が計画されている。（Wikipedia参照）
