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添付概要 
- サブタイトル
- 嵐穿つ断罪の虚空
- 期間
- 前期：2017年3月1日～
- 中期：2017年4月26日～
- 後期：2017年7月5日～
- シナリオ
Ver.3のラストとなるバージョン。
このバージョンのみ前期・中期・後期の3期に分けられ、後期に追加されるストーリーをもって完結となる。
当初は完結編としてVer.3.6をリリースする方向であったが、バージョンナンバーをあげようとすると関係各所との連携の関係でスケジュールが長引くため、ストーリーの早期完結を優先したいりっきーの意向でこのリリースを取りやめ、Ver.3.5に組み入れることになったという。
また、後期期間中に最新作DQ11
が発売されたことから、コラボイベントも開催された。
なお当バージョン後期中に【PlayStation 4版】と【Nintendo Switch版】が発売された。そして当バージョンをもって【Wii版】のサポートが打ち切られたほか、Microsoftのサポート終了に伴って【Windows版】のVista向けのサポートが当バージョン前期中の2017年4月をもって打ち切られた。
前期
【ナドラガンド】の新たなるエリア【嵐の領界】でのストーリーが追加された。
ドルボード、錬金釜、スキル振りなおし、鉄の金庫など全体的に機能の充実化に重点が置かれている。
また、スキルポイント足りない問題を受けて特訓ポイントの解放、バトル・ルネッサンスの追加と緩和、領界調査と問題の解決を徐々に図っている。
ボスはVer.3.4と同程度の強さとなっており、こちらも構成さえしっかりしていればサポでも攻略は不可能ではない。
中期
【モンスターバトルロード】ではVer.2.4前期以来、2年5ヶ月ぶりの追加となるSランクが解禁され、レジェンドバッジによる強化や強敵の追加がされている。
【モンスターシール】や【サジェとリルチェラの神聖秘文】はプレイヤーのフィールド回帰を狙ったコンテンツで、実装当初は賑わっていたがリプレイ報酬が少ないので一周した時点で廃れた。
Ver.3完結への準備のためか、春季イベントは【真紅の妖精アマリリス ～幸せのおすそわけ～】、ジューンブライダルイベントは過去の家具の販売のみに縮小された。
後期
ついに3rdストーリーいにしえの竜の伝承も完結を迎え、そしてオフラインから続く物語も1つの区切りを迎える。
レベル解放も行われドラクエ10でもとうとうレベル99まであげられるようになる。
職人レベルも解放され、ギルドストーリーも節目を迎える。
なお、3rdストーリーが完結すると3.0からリプレイが不可能になっていた一部のサブクエストがリプレイ可能になる。
ちなみに、バージョンの後期にシナリオが追加されるというのは、前期にシナリオが追加されなかったVer.2.2以来である。
「画像・動画などの取り扱いについて」のガイドラインの変更が行われた。
ガイドラインの変更はDQXTVでは発表せず、翌6月21日にサイトにこっそり掲載された。
6月22日に行われたスクエニの株主総会でも質問が出て【三宅有】が回答したが、変更後に問題が発生したら、改めて検討するという泥縄的なものだった。
具体的な内容は「ニコニコ動画」のみに限っていた動画投稿、生放送配信が、YouTubeなどJASRACと利用許諾契約を締結しているサイトへの配信が可能となり、PlayStation 4版発売後はシェア機能を使った配信も可能になる。
更に、放送可能サーバーを全サーバーに拡大（20、21サーバーは推奨サーバー、エンディングなどの配信は引き続き禁止）となった。
これによって、いつどこで誰が配信しているか全くわからない状態になり、【晒し】行為を不安視するユーザーから大量の反発の声が挙がっている。
他にも規約変更前にYouTubeに動画を上げていたユーザーに対して処分を求める声も大きい。
それを含めた対策として画像・動画に関して違反行為を行ったキャラクターが特定された場合BAN処分になる事も新しく盛り込まれている。
さらに【RMT】対策のためにドラゴンクエストX利用規約も改定が行われた。
Ver.3.5.8
後期の折り返し（9月6日）に行われたアップデート。
小型アップデートにしては多くの更新内容を含んでおり、冒険者の広場には専用の案内ページも作成されている。
特にWii Uでは更新データが大きく、インストールに3～5時間を要した。
最新機種（PS4、Switch）に合わせる形でキャラクターの顔テクスチャや手指の高精細化（【クリームパン】解消）がされている（Wii版を除く）。
【港町レンドア】北の【道具鍛冶】ギルド内の【素材屋】でプラチナ（それまではメギストリスの【レシピ屋】で売っていた）および銀の職人道具レシピが売られるようになった。
前バージョンからの主な変更点
前期
- 【特訓スタンプ】上限が9000→10000まで解放。もらえるスキルポイントは1
- レベル93武器・盾の追加
- 【黄の錬金石】の追加
- チームレベル上限57→58
- 【領界調査クエスト】に「嵐の領界」を追加
- 仲間モンスターの転生回数8回→9回
- コインボス【タロット魔人強】追加
- モンスタータロットに新モンスター追加
- 【バトル・ルネッサンス】にVer.2のボスモンスターが追加
- 【ドルボード】に「チャージブースト」機能追加
- 家具の配置数が120→130に増加
- 【メガルーラストーン】・【鉄の金庫】追加
- 【スキル振り直し】の強化
- 【錬金釜】の仕様変更
- 【アスフェルド学園】第6話・第7話追加
- 【常闇の聖戦】に【海冥主メイヴ】追加
中期
- 【マスタースキルポイント】が職業毎に保存されるように
- 【達人のオーブ】レベル上限50→55
- チームレベル上限58→59
- 【モンスターバトルロード】にSランク、レジェンドバッジ追加
- 仲間モンスターの転生回数9回→10回
- モンスタータロットに新モンスター追加
- 【おまとめぶくろ】追加
- 一部のレベル50・60装備の素材数の緩和
- 【モンスターシール】開始
- 【バトル・ルネッサンス】にVer.3.1のボスモンスターが追加
- 【すごろく】に新マップ追加
- コイン（カード）ボス【キラーマジンガ強】【プチキラーマジンガ】追加
- 【サジェとリルチェラの神聖秘文】開始
- 【アスフェルド学園】第8話追加
- コインボス【死神スライダーク】追加
後期
※はVer.3.5.8以降に追加されたもの。
- 【レベル上限】96→99
- チームレベル上限59→60
- 職人レベル上限55→60
- 【合成レベル】上限40→45
- レベル93防具の追加
- 【バトル・ルネッサンス】にVer.3.2のボスモンスターが追加
- 【メガルーラストーン】の強化
- 【強戦士の書】に「同盟バトルの章」追加
- 【エンゼルスライム帽】の効果が得られるレベル・職業の緩和
- 家具の配置数が130→150に増加
- 【アスフェルド学園】第9話・第10話追加
- キャラクターの「顔」「手」などの高画質化（Wii版を除く） ※
- 【みなしクリア】の追加 ※
- 職業クエスト第2話～第5話の受注レベル・報酬変更 ※
- 【ギフトカード】の追加 ※
- 【どこでもチャット】の追加 ※
- 【アスフェルド学園】第11話・第12話追加 ※
配信クエスト
中期
期間中のイベント
- 【第4回アストルティア・ナイト総選挙！】（2017/3/2～3/16）
- 【春の妖精祭り ～幸せのおすそわけ～】（2017/4/28～5/7）
- 【オータムナイトフェス】（2017/5/10～5/23）
- 【ふくびきランド復興計画！】（2017/5/17～5/24）
- 【DQX写真コンテスト「ナドラガンド冒険譚」】（2017/5/24～5/31）
- 【みんなで走ろう！ アストルティア★ラリー ～2nd Season～】（2017/6/20～7/2）
- 【七夕ロマンス！ 夜空にあまねく願い星】（2017/7/5～7/17）
- 【お宝集めて大航海！「幻の海トラシュカ」】（2017/7/12～7/25）
- 【『ドラゴンクエストXI 過ぎ去りし時を求めて』発売記念コラボイベント】（2017/7/14～8/14）（2017/7/29～11/15）
- 【キュララな夏休み 2017 今年も海は大騒ぎ！】（2017/7/26～8/7）
- 【第2回フィッシングコンテスト 『カジキグランプリ』】（2017/8/25～）
- 【大魔王ゾーマへの挑戦】（2017/9/6～）
- 【ウェルカムギフトキャンペーン】（2017/9/6～11/30）
- 【隠れスライム フェスティバル】（2017/9/13～9/26）
- 【再演】FFXIコラボイベント「シャントット博士来たる」（2017/9/21～10/1）
- 【再演】FFXIVコラボイベント「お花大好きクポ！」（2017/10/5～10/15）
- 【秋のマジカル★カーニバル】（2017/10/19～10/31）
